Une fois son diplôme en poche, il rejoint la société Falcom, une boîte de jeux vidéo pour laquelle il travaille pendant 5 ans.
Il rencontre le musicien Tenmon durant cette période chez Falcom qui, par la suite, composera la bande originale de plusieurs de ses films.
En 1999, il réalise son premier court métrage Kanojo to Kanojo no neko, un film d'animation en noir et blanc récompensé de plusieurs prix.
Makoto Shinkai gagne de plus en plus en popularité à mesure que ses films sortent en salle. Certains n'hésitent d'ailleurs pas à le comparer au maître du genre, Hayao Miyazaki.
En 2016, son film Your Name attire des millions de personnes dans les salles et devient le plus gros succès du cinéma japonais dans le monde.